From spatial attention to social cognition : dorsal attention and orbitofrontal-anterior temporal networks in naturalistic viewing

Abstract

Everyday cognition engages multiple large-scale brain networks that interact or work in parallel to guide perception, action and social behavior. Eye movements are closely linked to the activity of these networks, participating in feedforward and feedback interactions that couple sensory input with top-down attentional and social perception. Using fixation density maps and representational similarity analysis, the relationship between eye movements and BOLD activity was examined across four complementary analyses. In the first analysis, neural-fixation variability during scene transitions revealed strong similarities in early visual areas and the dorsal attention network (DAN), indicating that naturalistic viewing engages goal-directed attention even in the absence of explicit task demands. The second analysis used the same scene transitions and focused on interindividual differences in gaze behavior and identified a network operating in parallel to the DAN, encompassing the medial orbitofrontal and temporopolar cortices. The third analysis, focusing on scenes depicting faces and social interactions, revealed widespread correspondences along the right ventral visual stream, including the pre-supplementary motor cortex, hippocampal and parahippocampal regions and temporal poles, highlighting the integration of attentional control, memory retrieval and social perception. Finally, interindividual differences in gaze allocation during the same scenes were mirrored by similarities in the medial cingulate cortex, orbitofrontal cortex, temporoparietal junction and left temporal pole regions. Together, the first two findings indicate two complementary systems governing attention during scene transitions: the dorsal attention network supporting visuospatial reorienting, and an orbitofrontal–anterior temporal network reflecting endogenous, socially driven selection of visual attention. When focusing exclusively on social cues and facial expressions, a broad network emerges overlapping with the DAN, temporal poles and orbitofrontal cortex, while additionally engaging regions involved in memory, emotion, empathy and face processing.

Unsere alltägliche Kognition beruht auf dem Zusammenspiel mehrerer großräumiger Hirnnetzwerke, die miteinander interagieren oder parallel arbeiten, um Wahrnehmung, Handlung und soziales Verhalten zu steuern. Augenbewegungen sind eng mit der Aktivität dieser Netzwerke verknüpft und nehmen an Feedforward- und Feedback-Interaktionen teil, die sensorische Wahrnehmung mit top-down gesteuerter Aufmerksamkeit und sozialer Wahrnehmung koppeln. Unter Verwendung von fixation density maps und representational similarity analysis wurde das Verhältnis zwischen Augenbewegungen und BOLD-Aktivität in vier komplementären Analysen untersucht. In der ersten Analyse zeigten sich während Szenenübergängen deutliche Ähnlichkeiten zwischen neuronaler Aktivität und Fixationsmustern in frühen visuellen Arealen sowie im dorsalen Aufmerksamkeitsnetzwerk. Dies deutet darauf hin, dass das Betrachten natürlicher Szenen zielgerichtete Aufmerksamkeit aktiviert, selbst ohne explizite Instruktion. Die zweite Analyse nutzte dieselben Szenenübergänge, konzentrierte sich aber auf interindividuelle Unterschiede im Blickverhalten. Dabei wurde ein Netzwerk identifiziert, das parallel zum DAN operiert und das mediale orbitofrontale sowie bilateral temporopolare Areale umfasst. Die dritte Analyse, die Szenen mit Gesichtern und sozialen Interaktionen untersuchte, zeigte weitreichende Korrespondenzen entlang des rechten ventralen visuellen Pfades, einschließlich der präsupplementär-motorischen Kortexareale, hippocampaler und parahippocampaler Regionen sowie der Temporallappenpole. Diese Befunde verdeutlichen die Integration von Aufmerksamkeitskontrolle, Gedächtnisabruf und sozialer Wahrnehmung. Schließlich spiegelten sich interindividuelle Unterschiede in der Blickverteilung während derselben Szenen in Ähnlichkeiten innerhalb des medialen zingulären Kortex, der orbitofrontalen Rinde, der temporo-parietalen Übergangsregion und des linken Temporallappenpols wider. Insgesamt weisen die ersten zwei Ergebnisse auf zwei komplementäre Systeme hin, die die Aufmerksamkeit während Szenenübergängen steuern: das dorsale Aufmerksamkeitsnetzwerk, das visuell-räumliche Reorientierung unterstützt, und ein orbitofrontal–anterior temporales Netzwerk, das endogene, sozial getriebene Aufmerksamkeitsprozesse widerspiegelt. Bei einer Fokussierung ausschließlich auf soziale Hinweise und Gesichtsausdrücke tritt ein breites Netzwerk hervor, das sich in Teilen mit dem DAN, den Temporallappenpolen und der OFC überlappt und zusätzlich Regionen einbezieht, die an Gedächtnis, Emotion, Empathie und Gesichtsverarbeitung beteiligt sind.