Neural mechanisms of global attention-, and reward-related selection in human visual cortex

Abstract

Selective attention to color, motion, orientation, size, or spatial frequency enhances the neural response in visual cortical areas responsible for processing these features. Such neural bias occurs in a spatially global manner such that task-relevant features are also selected in unattended locations. This phenomenon is called global feature-based attention (GFBA). Analogously, features associated with reward elicit an enhanced brain response irrespective of whether they are presented in attended or in unattended locations (GRBS: global reward-based selection). Although several studies have characterized neural correlates of GFBA, many questions remain open. The first part of the current work sheds some light on the cortical mechanism underlying GFBA and its temporal dynamics (Experiment one and two). The second part focuses on the relationship between GFBA and GRBS (Experiment three and four). To assess neural correlates of GFBA and GRBS, the electrical and magnetic brain responses were recorded using both EEG and MEG at the same time subjects performed different versions of the unattended probe paradigm. In this paradigm, two stimuli are presented simultaneously in opposite visual fields, with one being attended to perform the task (attended stimulus), and the other one being unattended (task-irrelevant probe). GFBA and GRBS responses are then reflected by the neural response elicited by the unattended probes as a function of whether they do or do not match the relevant target color (GFBA) or the reward-associated color (GRBS). Experiment one investigates whether the color selection process (GFBA) occurs already during the early processing of information (first feedforward sweep) or emerges at later stages of processing (feedback activity). Experiment two was designed to clarify as to whether color selectivity is caused solely by the enhancement of the attended color, or whether it also entails the attenuation of surrounding (i.e., similar) color-values. Data from experiment one confirmed that GFBA modulations appear only late (>160ms) in the time range of feedback signals, even when color information was continually driving the feedforward sweep of information by the presentation of a continuous color stream. Importantly, when the task required fine color discrimination, an attenuation of the GFBA response could be observed in the time range of the N1 component (~200ms). This attenuation was found both in experiment one when continuous presentations of closely similar colors preceded the target color and in experiment two when the target was presented next to a very similar distractor color. Experiment three tests, whether GFBA and GRBS responses can be successfully dissociated to some extent. To this end, the attentional load was manipulated, while reward assignments were kept constant. Increasing attention demands did increase the response to the attended, task-relevant color, while the response to the reward color remained mostly unchanged. This differential increment in the response amplitude indicates that GFBA and GRBS responses in visual cortical areas operate independently, and both responses are, indeed, dissociable. Experiment four extends those findings by showing that global feature and reward biases can also be found for colors that are currently irrelevant but have been a target or reward-associated color in previous experimental blocks (attention and reward priming). Those priming effects emerge early in the visual cortex (around ~70-120ms), indexing a feature relevance bias at the perceptual level. Taken together, the current experiments reveal spatially global selection biases for both attended and rewarded colors. Although attention and reward influence the same feature-selective areas in the extrastriate visual cortex, the underlying neural modulations seem to be largely independent.

Das Richten der Aufmerksamkeit auf Farbe, Bewegung, Orientierung, Größe oder räumliche Frequenz, verstärkt die neuronale Antwort in den für die Verarbeitung dieser Merkmale zuständigen visuellen kortikalen Arealen. Dieser neurale „Bias“ tritt räumlich global auf, so dass die aufgabenrelevanten Merkmale auch an unbeachteten Orten ausgewählt werden. Dieses Phänomen wird als globale merkmalsbasierte Aufmerksamkeit („Global Feature-Based Attention“, GFBA) bezeichnet. Analog hierzu rufen mit Belohnung assoziierte Merkmale ebenfalls eine verstärkte Hirnantwort hervor, unabhängig davon, ob sie an beachteten oder unbeachteten Orten präsentiert werden („Global Reward-Based Selection“, GRBS). Obwohl etliche Studien die neuronalen Korrelate von GFBA charakterisiert haben, bleiben noch viele Fragen offen. Der erste Teil der vorliegenden Arbeit trägt zur Klärung des der GFBA zugrundeliegenden kortikalen Mechanismus sowie dessen zeitlicher Dynamik bei (Experiment eins und zwei). Der zweite Teil fokussiert auf die Beziehung zwischen GFBA und GRBS (Experiment drei und vier). Um die neuronalen Korrelate von GFBA und GRBS zu erfassen, wurden die elektrischen und magnetischen Gehirnantworten mittels EEG und MEG aufgezeichnet, während die Probanden verschiedene Versionen des „unattended probe paradigm“ durchführten. In diesem Paradigma werden zwei Stimuli gleichzeitig in entgegengesetzten visuellen Feldern dargestellt, wobei einer von ihnen zur Ausführung der Aufgabe benötigt und somit beachtet wird („attended stimulus“), während der andere irrelevant ist und unbeachtet bleibt („task-irrelevant probe“). Die GFBA- und GRBS-Antworten werden durch die neuronale Antwort zur unbeachteten Probe reflektiert. Man vergleicht hierbei Gehirnantworten zu Probes in der relevanten Zielfarbe (GFBA) oder in der aktuellen Belohnungsfarbe (GRBS) mit Antworten zu Probes in anderen, irrelevanten Farben. In Experiment 1 wurde untersucht, ob der Farbselektionsprozess bei der GFBA bereits während der frühen Phase der Informationsverarbeitung (im „first feedforward sweep“) auftritt oder sich erst in späteren Verarbeitungsphasen (als „feedback activity“) zeigt. Experiment zwei sollte zudem klären, ob die Farbselektivität ausschließlich durch die Verstärkung des Signals der beachteten Farbe entsteht oder ob sie auch eine Abschwächung umgebender (d.h. ähnlicher) Farben mit sich bringt. Daten aus Experiment 1 bestätigten, dass GFBA-Modulationen ausschließlich spät, im Zeitbereich von Feedbacksignalen, zu finden sind (>160 ms nach Stimulus-Onset), selbst wenn der Feedforward Informationsfluss durch eine kontinuierliche Farbpräsentation (einen „Farbstrom“) angetrieben wird. Wenn die Aufgabe eine feine Farbunterscheidung erforderte, konnte interessanterweise eine Attenuierung der GFBA-Antwort im Zeitbereich der N1-Komponente (~200ms) beobachtet werden. Dies wurde sowohl in Experiment 1 festgestellt, wenn der Zielfarbe kontinuierliche Präsentationen von sehr ähnlichen Farben vorausgingen (zeitliche Nähe von ähnlichen Farben) als auch in Experiment 2, wenn der Zielstimulus (das „target“) räumlich neben einer sehr ähnlichen Distraktorfarbe präsentiert wurde (räumliche Nähe von ähnlichen Farben). In Experiment drei wurde getestet, ob GFBA- und GRBS-Antworten erfolgreich dissoziiert werden können. Zu diesem Zweck wurde die Aufmerksamkeitslast („attentional load“) manipuliert, während die Belohnungszuweisungen unverändert blieben. In der Tat erhöhten zunehmende Aufmerksamkeitsanforderungen tatsächlich die Gehirnantwort zur beachteten, aufgabenrelevanten Farbe, ließen aber die Gehirnantwort zur Belohnungsfarbe größtenteils unverändert. Auf diese Weise konnte gezeigt werden, dass GFBA- und GRBS- Gehirnantworten unabhängig voneinander manipuliert werden können und tatsächlich zu einem gewissen Grad dissoziierbar sind. Experiment 4 ergänzt diese Ergebnisse, indem es Effekte globaler Merkmals- und Belohnungsselektion sogar für aufgabenirrelevante Farben zeigt, solange diese in vorhergehenden experimentellen Blöcken als Ziel- oder Belohnungsfarbe verwendet wurden (sogenannte „Priming Effekte“ der Aufmerksamkeits- und Belohnungsselektion). Diese Priming-Effekte, die früh im visuellen Kortex zu finden sind (ca. 70-120ms nach Stimulus-Onset), zeigen einen Merkmalsrelevanz-Bias, der bereits auf Wahrnehmungsebene stattfindet. Zusammengenommen zeigen die Experimente räumlich globale Selektionsprozesse sowohl für beachtete als auch für belohnte Farben. Obwohl Aufmerksamkeit und Belohnung die gleichen merkmalselektiven Bereiche im extrastriären visuellen Kortex beeinflussen, scheinen die zugrunde liegenden neuronalen Modulationen weitgehend unabhängig voneinander zu sein.