Spatiotemporal multi-omics analyses of the barley (Hordeum vulgare L.) inflorescence reveal a multilayered regulation of developmentally programmed pre-anthesis tip degeneration

Abstract

In cereal crops such as barley (Hordeum vulgare L.), pre-anthesis tip degeneration (PTD) starts with growth arrest of the inflorescence meristem dome, which is followed basipetally by the death of floral primordia and the central axis that affects final grain number. Multi-omics analyses and genetic approaches revealed that barley inflorescence PTD is accompanied by sugar depletion, amino acid degradation, and abscisic acid responses involving transcriptional regulators of senescence, defense, and light signaling. Further, GRASSY TILLERS1 (HvGT1), encoding an HD-ZIP transcription factor, was identified as an important modulator of PTD. A gene-edited knockout mutant of HvGT1 delayed PTD and increased differentiated apical spikelets and final spikelet number. Altogether, this study proposes a molecular framework that leads to barley spike PTD, the manipulation of which may increase yield potential in barley and other related cereals. The present study also demonstrated spatial metabolomics in the developing barley inflorescence using the MALDI MSI technique, which reveals novel metabolic pathways and opens new research questions.

Bei Getreidepflanzen wie Gerste (Hordeum vulgare L.) beginnt die Degeneration der Blütenstandsspitze (PTD) mit einem Wachstumsstillstand der Blütenstandsmeristemkuppel, dem basal das Absterben der Blütenprimordien und der zentralen Achse folgt, was sich auf die endgültige Kornzahl auswirkt. Multi-omics-Analysen und genetische Ansätze haben gezeigt, dass das Absterben der Blütenstände bei Gerste mit Zuckerabbau, Aminosäureabbau und Abscisinsäure-Reaktionen einhergeht, an denen Transkriptionsregulatoren für Seneszenz, Verteidigung und Lichtsignalgebung beteiligt sind. Darüber hinaus wurde GRASSY TILLERS1 (HvGT1), das für einen HD-ZIP-Transkriptionsfaktor kodiert, als ein wichtiger Modulator der PTD identifiziert. Eine gen-editierte Knockout-Mutante von HvGT1 verzögerte die PTD und erhöhte die Zahl der differenzierten apikalen Ährchen sowie die Zahl der endgültigen Ährchen. Insgesamt wird in dieser Studie ein molekularer Rahmen vorgeschlagen, der zur PTD der Gerstenähre führt und dessen Beeinflussung das Ertragspotenzial von Gerste und anderen verwandten Getreidearten erhöhen könnte. In der vorliegenden Studie wurde auch die räumliche Metabolomik im sich entwickelnden Gerstenblütenstand mit Hilfe der MALDI MSI-Technik nachgewiesen, die neue Stoffwechselwege aufzeigt und neue Forschungsfragen aufwirft.