Microsaccades in normal vision and in hemianopia after stroke

Abstract

Vision is our dominant sense and eye movements play a key role in visual perception. Microsaccades are fast, jerk-like eye movements that happen once or twice per second. They prevent photoreceptor adaptation and counteract image fading. Moreover, they interact with brain oscillations, which suggests that they are profoundly involved in visual perception. Microsaccades show also high clinical relevance e.g. alterations of microsaccades can cause symptoms such as diplopia, reduced visual acuity and blurred vision, which are reported in a series of ophthalmological and neurological diseases. They have potentials to serve as biomarkers in diagnosis, disease monitoring and rehabilitation. The study aimed to assess microsaccades' physiological responses and their parameters across the life span so as to further understand their function in visual perception and to evaluate their potential as biomarkers in different diseases with oculomotor symptoms. I was also interested in whether microsaccades are altered in hemianopia after stroke, a disease with microsaccade-related symptoms. The investigation comprised three studies. Study I revealed that microsaccade and microsaccade-related potentials were stable in normal aging. This suggests the usefulness of microsaccades as a potential biomarker to monitor and better understand different diseases with oculomotor symptoms. Study II revealed that microsaccades induced occipital alpha band perturbation, enhanced global alpha band cortical synchrony and increased local and global efficiency of the alpha-band functional network. I propose a mechanism of cortical refreshment: by synchronizing alpha band phase globally and by enhancing communication efficiency of the alpha band brain functional network, microsaccades can prepare the brain to optimize subsequent visual processing. Study III showed that microsaccades were enlarged in amplitude, prolonged in duration and impaired in their binocular conjugacy. These alterations were more severe in patients with older lesions. In addition, patients with a greater number of binocular microsaccades and slower microsaccade velocity performed better in visual acuity tests. Half of the patients showed a microsaccade direction bias towards the seeing field and exhibited faster stimulus detection in areas of residual vision. These findings justify microsaccade testing as part of the routine visual function assessments in hemianopia. Future methods are needed to monitor or modulate microsaccades to open new avenues for vision restoration and rehabilitation. To sum up, the present series of studies revealed (i) a new mechanism of microsaccades' role in visual perception, (ii) stability of microsaccades and microsaccade-related potentials across lifespan in healthy subjects, (iii) a potential use of microsaccades as biomarkers in diseases with oculomotor symptoms, (iv) that microsaccades are altered in hemianopia after stroke and some alterations can be a sign of adaptation/compensation. This supports the idea that microsaccdes should be taken into consideration in diagnosis and rehabilitation for hemianopia after stroke.

Das Sehen ist unser dominanter Sinn und Augenbewegungen spielen eine große Rolle für die visuelle Wahrnehmung. Mikrosakkaden sind schnelle, ruckartige Augenbewegungen, die ein- oder zweimal pro Sekunde vorkommen. Sie verhindern die Fotorezeptoranpassung und gleichzeitig wirken sie dem Ausbleichen des Bildes (image fading) entgegen. Darüber hinaus interagieren sie mit Gehirnschwingungen, was darauf hindeutet, dass sie tief in die visuelle Wahrnehmung involviert sind. Mikrosakkaden zeigen außerdem eine hohe klinische Relevanz. So können z. B. Veränderungen der Mikrosakkaden Symptome wie Diplopie, verminderte Sehschärfe und verschwommenes Sehen verursachen, die bei einer Reihe von ophthalmologischen und neurologischen Erkrankungen berichtet werden. Sie haben daher das Potenzial, als Biomarker in der Diagnose, Krankheitsüberwachung und Rehabilitation eingesetzt zu werden. Ziel der Studie war es, die physiologischen Reaktionen der Mikrosakkaden und ihre Parameter über die gesamte Lebensspanne hinweg zu untersuchen, um ihre Funktion in der visuellen Wahrnehmung besser zu verstehen und ihr Potenzial als Biomarker bei verschiedenen Erkrankungen mit okulomotorischen Symptomen zu bewerten. Mich interessierte auch, ob Mikrosakkaden bei Hemianopsie nach Schlaganfall verändert sind, einer Krankheit mit mikrosakkadenbedingten Symptomen. Dies deutet auf die Nützlichkeit von Mikrosakkaden als potenzielle Biomarker hin, um verschiedene Krankheiten mit okulomotorischen Symptomen zu überwachen und besser zu verstehen. Studie II ergab, dass Mikrosakkaden die occipitale EEG-alpha-Bandleistung erhöhen, die globale Alpha-Band-Kortikalsynchronität verbessern, sowie die lokale und globale Effizienz des Alpha-Band-Funktionsnetzwerks erhöhen. Ich empfehle einen Mechanismus der kortikalen Erholung: Durch die globale Synchronisation der Alpha-Band-Phase und die Verbesserung der Kommunikationseffizienz des Alpha-Band-Gehirnfunktionsnetzwerks können Mikrosakkaden das Gehirn auf die Optimierung der nachfolgenden visuellen Verarbeitung vorbereiten. Studie III zeigte, dass Mikrosakkaden in ihrer Amplitude vergrößert, in ihrer Dauer verlängert und in ihrer binokularen Konjugation beeinträchtigt waren. Diese Veränderungen waren bei Patienten mit älteren Läsionen stärker ausgeprägt. Darüber hinaus erzielten Patienten mit einer größeren Anzahl von binokularen Mikrosakkaden und einer langsameren Mikrosakkadengeschwindigkeit bessere Ergebnisse bei Sehschärfentests. Die Hälfte der Patienten zeigte eine Verzerrung der Mikrosakkadenrichtung in Richtung des Sehfeldes und zeigte eine schnellere Reizdetektion bei ARVs. Diese Ergebnisse rechtfertigen Mikrosakkadentests im Rahmen der routinemäßigen visuellen Funktionsbeurteilung bei Hemianopie. Neue Methoden sind notwendig, um Mikrosakkaden zu überwachen oder zu modulieren, um neue Wege für die Wiederherstellung und Rehabilitation des Sehvermögens zu eröffnen. Zusammenfassend zeigt die vorliegende Studie (i) einen neuartigen Mechanismus zur Rolle der Mikrosakkaden in der visuellen Wahrnehmung, (ii) Stabilität der Mikrosakkaden und mikrosakkadenbezogenen Potenziale über die gesamte Lebensdauer bei gesunden Probanden, (iii) eine mögliche Verwendung von Mikrosakkaden als Biomarker bei Erkrankungen mit okulomotorischen Symptomen, (iv) dass Mikrosakkaden nach einem Schlaganfall in der Hemianopie verändert werden und einige Veränderungen ein Zeichen der Anpassung/Kompensation sein können. Dies unterstützt den Gedanken, dass Mikrosakkaden bei der Diagnose und Rehabilitation von Hemianopie nach Schlaganfall berücksichtigt werden sollten.