Pioneer neurons and stimulus-selective sequential recruitment in unstructured networks of spiking neurons in silico : phenomenology and mechanisms

Abstract

Ich beschreibe unstrukturierte Zufallsnetzwerke in silico von (pulsierenden) Neuronen vom "Integrate-and-Fire-Typ" mit Leckstrom, frequenzabhängigen, leitungsbasierten Synapsen und mit einer neuartigen Art von heterogener Topologie, im superkritischen Regime, in dem sich ausgeprägte Synchronitätsereignisse (genannt Netzwerkpulse) mit Phasen von vernachlässigbarer Aktivität abwechseln. In Übereinstimmung mit früheren Arbeiten experimenteller und theoretischer Natur finde ich eine Kohorte von priviligierten Pionierneuronen, die durch ihr frühes Feuern die Netzwerkpulse ankündigen. Abgesehen von der Darlegung makroskopischer Aspekte der Aktivität – sowohl in Bezug auf spontanes als auch evoziertes Verhalten – beschreibe ich in großem Detail verschiedene Aspekte der mikroskopischen Aktivität der Pionierneurone, wie Phänomenologie, Ursachen undMechanismen, die im frühen Feuern der Pionierneurone involviert sind sowie der erfolgreichen Codierung der Lokalisierung schwacher externer Stimuli durch zeitbasierte neuronale Codierschemata. Letzteres bedeutet, dass der Ursprung schwacher externer Stimuli reliabel durch die Rangfolge der ersten Pulse der Pionierneurone decodiert werden kann. Ratenbasierte Codierschemata und die Rangfolge vonNichtpionieren sind im Gegensatz dazu zu dieser Codierung nicht fähig. Ich stelle auch die Frage, ob Pioniere in nicht-heterogenen Netzwerken auftreten können und berichte, dass Heterogenität den Pioniereffekt wesentlich verstärkt. Ich gebe ferner eine Erklärung für diese starke Abhängigkeit der Phänomenologie von dem Grad der Heterogenität des zugrunde liegenden Netzwerkes. Eine Folge davon ist, dass mein unstruktiertes heterogenes Netzwerk ein minimalesModell für die Effekte darstellt, die ich beschreibe, und es tut dies ohne heterogene Pulsschwellen, Hintergrundströme oder andere Heterogenität in den neuronalen Parametern. Als ein Nebenprodukt dieser Bemühungen beschreibe ich auch eine "Bayessche" computationaleMethode, die es möglich macht, starke Synapsen und starke kausaleWechselwirkungen zwischen Paaren von Einheiten in neuronalen Systemen zu detektieren. DieMethode wird mit Hilfe meiner in-silico-Netzwerke verifiziert, aber sie ist immer anwendbar, wenn superkritisches Verhalten auftritt und kann daher auch auf geeignete neuronale Kulturen in vitro angewandt werden, sogar wenn starke Untererprobung dieMessungen limitiert. Dies ist wichtig, denn das Problem, die Struktur neuronaler Systeme aus Aktivitätsmessungen herzuleiten, ist ein schwieriges "Reverse-Engineering-Problem".

I describe unstructured random networks of (spiking) leaky integrate-and-fire neurons in silico with frequency-dependent conductance-based synapses and with a novel type of heterogeneous topology in the super-critical regime, where pronounced synchronisation events (termed‘network spikes,’ NS) alternate with phases of near-silence. In agreement with earlier experimental and modelling studies, I observe a cohort of privileged ‘pioneer’ neurons which herald NS by their early firing. Apart from describing the macroscopic aspects of the activity in the spontaneous and in the evoked case, I elaborate in considerable detail on several aspects related to the microscopic dynamics of pioneer neurons, such as phenomenology, reasons and mechanisms involved in their early firing and such as the successful encoding of locations ofweak external stimuli by means of time-based neuronal coding schemes. The latter means, more specifically, that the origin of weak external stimulation can reliably be decoded by the rank-order of the first spikes of pioneer neurons. In contrast, rate-based coding schemes, or rank-order by non-pioneers, are unable to do so. I also consider whether pioneers can arise in non-heterogeneous networks and report that heterogeneity considerably enhances the pioneer-effect. I also give an explanation for this strong dependence of the phenomenology on the degree of heterogeneity in the underlying network. As a consequence, my unstructured heterogeneous network provides a minimal model for the effects which are described here, and does so without heterogeneous firing thresholds or heterogeneous background currents or other heterogeneity in neuronal parameters. As a by-product of my work, I also describe a special ‘Bayesian-like’ computational method which makes it possible to infer strong synapses or strong causal interaction between pairs of units in neural systems. The method is verified by using my in silico networks; the method, however, applies whenever super-critical behaviour is observed and may thus be applied to appropriate neuronal cultures in vitro – and all this even when strong sub-sampling of neurons is at work. This is important, because inferring structure from activity measurements is a difficult ‘reverse-engineering’ problem in general.